С 30 августа (12 сентября) 1917 — военный министр Временного правительства, 1 сентября (14 сентября) 1917 произведён в генерал-майоры. В сентябре 1917 входил в состав Директории, в состав которой вошли пять министров во главе с А. Ф. Керенским. Провёл частичную демобилизацию, старался повысить боеспособность разваливавшейся армии. Пытался обновить высший командный состав, инициировал назначение на ключевые посты молодых офицеров (командующего Петроградским военным округом полковника Полковникова, командующего Московским военным округом полковника Рябцева), которые впоследствии проявили нерешительность в борьбе с большевистской революцией. По мнению А. Ф. Керенского, «был не только не способен овладеть положением, но даже понять его» и быстро поплыл «без руля и без ветрил» прямо навстречу катастрофе. Деятельность Верховского на посту министра вызвала резкую критику со стороны представителей генералитета, в том числе А. И. Деникина.

18 октября (31 октября) 1917 на заседании Временного правительства выступил за заключение мира с Германией, но не получил поддержки остальных членов правительства. На следующий день подал рапорт об отставке. 20 октября (2 ноября) изложил свою позицию в ходе совместного заседания комиссий по обороне и иностранным делам Временного совета Российской республики (Предпарламента), заявив, что весть о скором мире не замедлит внести в армию оздоровляющие начала, что даст возможность, опираясь на наиболее целые части, силой подавить анархию на фронте и в тылу. А так как самое заключение мира потребует значительного времени… можно рассчитывать на воссоздание боевой мощи армии, что в свою очередь благоприятно отразится на самих условиях мира.

Однако не был поддержан и в Предпарламенте. 21 октября (3 ноября) был уволен в двухнедельный отпуск и на следующий день выехал на Валаам, где находился во время прихода к власти большевиков.